Formas de fósforo y producción de fosfatasa

Se encontró que el fósforo total es un predictor pobre de actividad de fosfatasa porque comprende la parte de fósforo del mineral primario y también formas recalcitrantes ocluidas, siendo ambos reservorios que no pueden ser sustrato de actividad enzimática de fosfatasa (Tabla 1, Fig. 2A). Nuestras explicaciones para este resultado son (1) P total comprende formas minerales que están excluidas del bucle del ciclo de P entre suelos y plantas y (2) p total incluye formas inorgánicas que tampoco están disponibles para las plantas. El fósforo está presente en el suelo en varias formas orgánicas e inorgánicas, y solo una pequeña fracción de Porg es susceptible de liberar el fosfato disponible después de la reacción de la fosfatasa 24. Av. P (Bray, Olsen, resin-P) se ha presentado tradicionalmente como un buen sustituto de la disponibilidad de P en los ecosistemas. Sin embargo, av. P no se correlacionó con la actividad de la fosfatasa (Tabla 1, Fig. 2B), indicando que av. P se refiere a la disponibilidad real de P, pero no a la capacidad potencial del sistema para liberar P con la ayuda de fosfatasas. En su lugar, se puede considerar una imagen instantánea de la P disponible inmediatamente.La P disponible resulta del equilibrio entre los sumideros de plantas y microbianos, y las fuentes de materia orgánica, en parte controlada por la actividad de la fosfatasa. Por lo tanto, la fosfatasa se relaciona solo con el término fuente, mientras que la P disponible también está controlada por los términos de sumidero. No surge ningún patrón entre la P av y la fosfatasa a partir de los datos que recogimos. Sin embargo, suelos con alta av. Porg y Porg (Fig. 2C, D) surgen como las fracciones P más útiles para predecir la actividad potencial de la fosfatasa 25. La fracción orgánica incluye formas muy recalcitrantes y moderadamente lábiles, pero como sustrato potencial natural para la fosfatasa, es un indicador adecuado de la capacidad del sistema para obtener fósforo lábil. Esto refuerza la idea de que no solo las formas lábiles, sino también las moderadamente lábiles24 son necesarias para cuantificar las limitaciones de nutrientes en un sistema suelo-planta. Por lo tanto, una combinación de reservorio orgánico de P y su puerta de acceso (actividad de fosfatasa), puede ser un mejor indicador de la capacidad de ciclo de P del sistema que la medida directa de las formas disponibles. Desafortunadamente, a pesar de nuestro objetivo de probar estadísticamente la robustez de la Porg como indicador de la fosfatasa ácida, la disponibilidad de compilación de las mediciones de la fracción P fue mucho menor en nuestra base de datos que para la TC y la TN. Por esta razón, Porg fue excluido del modelado de ecuaciones estructurales. Sin embargo, la Tabla 1 muestra cómo se encontró que la Porg estaba correlacionada con la NT (Tabla 1, R2 = 0.44, p < 0.001), TC (R2 = 0.50, p < 0.001) y también carbono microbiano (R2 = 0.42, p < 0.01), ambos incluidos por primera vez en el SEM presentado. Esto indica claramente que los suelos con mayor contenido de nitrógeno también son depósitos más anchos de Porg, presumiblemente porque acumulan más materia orgánica. El resultado de la SEM y los posibles efectos directos de TN y TC sobre la producción de fosfatasa se discuten en la siguiente sección. Sin embargo, TN y TC también pueden considerarse buenos proxies de Porg del suelo, reforzando la idea de que la fracción orgánica de P del suelo, podría ser un buen indicador de la actividad potencial de la fosfatasa ácida.

Efectos del contenido de nitrógeno y el clima en la actividad de la fosfatasa

Los principales patrones a gran escala de la distribución de la actividad de la fosfatasa ácida se explican por las condiciones climáticas y las concentraciones de nutrientes en el suelo. La NT del suelo es un buen predictor de gradientes de actividad de la fosfatasa, explicando aproximadamente el 50% de la varianza de la fosfatasa en los modelos lineales que incluyeron tres o cinco variables (Fig. 4, coeficiente β de TN 0,51) y que se aplicaron al conjunto de datos global completo. Nuestro análisis está en línea con los estudios que reportan la estimulación de la actividad de la fosfatasa por fertilización N13. Se cree que los microorganismos, y presumiblemente las plantas, responden a los desequilibrios elementales en sus recursos al producir enzimas dirigidas al elemento necesitado26. P solo se convierte en una limitación del crecimiento cuando y donde la disponibilidad de otros recursos, por ejemplo, el de N, es suficiente. El nitrógeno total se ha considerado un punto de referencia apropiado para determinar la disponibilidad de N en suelos naturales y agrícolas27,28,29,30,31. Dado que el N es el principal nutriente limitante del crecimiento en muchas áreas del mundo, se requiere una alta disponibilidad de N en relación con el P para que los organismos comiencen a invertir en la producción de fosfatasa, una proteína, y por lo tanto una molécula rica en N32,33,34. Por lo tanto, el patrón observado de aumento de la actividad de la fosfatasa con TN puede surgir de una mayor inversión de N por parte de plantas y microbios en enzimas que adquieren P con mayor disponibilidad de N35. La NT a menudo está bien correlacionada con la biomasa microbiana y la C36 microbiana, que a su vez está relacionada con la actividad de la fosfatasa ácida alta, como se demuestra en nuestra base de datos. Sin embargo, estos patrones también podrían depender en parte de la composición de la comunidad microbiana, ya que se cree que las bacterias son más competitivas que los hongos en entornos con alto contenido de N9.

Nuestro análisis muestra que el efecto de N fue modulado por las condiciones climáticas. El análisis SEM identificó en particular un papel importante del suministro de agua (PAM) para la actividad de la fosfatasa, con un efecto directo, pero también un fuerte efecto indirecto sobre la NT y el CT (Fig. 3), porque los sitios con mayores tasas de precipitación también tenían con frecuencia más TN. Esta conclusión está en línea con la mayoría de los experimentos que estudian la producción enzimática bajo diferentes niveles de disponibilidad de agua, que mostraron una menor actividad de fosfatasa en condiciones de sequía37. Algunos de estos estudios reportaron que la sequía del suelo disminuyó la actividad de la fosfatasa del suelo, disminuyendo la mineralización de P y el P disponible a corto plazo y aumentando el contenido de P de la litera37. La falta de agua puede ser responsable de los niveles extremadamente bajos de biomasa microbiana y fosfatasa en los biomas áridos y semiáridos. Las zonas con condiciones climáticas adversas se han asociado con un menor aporte de basura, descomposición, biomasa microbiana y vegetal y actividad enzimática38. Por otro lado, los efectos del otro extremo del espectro de disponibilidad de agua, como los que se encuentran en áreas inundadas (pantanos, bosques inundados), dependen en gran medida de las condiciones de reducción y de la especiación debida a la saturación del agua39 (véase la sección 3.2).

Nuestros datos muestran cómo la fosfatasa depende de los patrones climáticos, pero también de la concentración de TN en el suelo. Nuestros resultados sugieren el acoplamiento de diferentes procesos a escala de tiempo en el control de la actividad de la fosfatasa. Por un lado, varios estudios han reportado una mayor producción de fosfatasa bajo experimentos de fertilización N, revelando un control a corto plazo de la producción enzimática. Por otro lado, donde las condiciones climáticas son favorables y la productividad es mayor, las plantas y los microbios han modulado las reservas de nutrientes. Se sabe que la suma de P orgánico y P ocluido se convierte en una piscina de P más grande en suelos con mayor intensidad de intemperia40. En nuestra base de datos, la TN y la P orgánica también están fuertemente correlacionadas, por lo que proponemos que el efecto de la TN sobre la actividad de la fosfatasa también está fuertemente influenciado por la evolución del ecosistema a largo plazo.

Nuestro modelo SEM también identificó un efecto directo positivo de la temperatura (MAT), que estimula la productividad, sobre la actividad de la fosfatasa (Fig. 3) pero un efecto indirecto negativo a través de TN (probablemente relacionado con condiciones duras), que no produce casi ningún efecto total de MAT sobre la actividad de la fosfatasa. Varios estudios sobre diversos tipos de biomas informan de un aumento de la productividad de las plantas y de la actividad microbiana a temperaturas más elevadas41 o de un aumento de la actividad de la fosfatasa con tendencias de calentamiento atmosférico42. En contraste, se cree que las temperaturas frías y la descomposición retardada reducen la disponibilidad de N41.

Patrones de actividad de la fosfatasa en diferentes biomas

Varios estudios han sugerido que las relaciones entre la disponibilidad de N y P y la actividad de la fosfatasa deberían mantenerse en todos los bios43, pero hasta ahora no había evidencia. La presencia de N en el suelo es el principal factor que explica la actividad de la fosfatasa en climas templados, pero también se encontró que la actividad de la fosfatasa se redujo fuertemente por las duras condiciones climáticas en otras partes del mundo. La actividad de la fosfatasa es baja en ambientes alpinos (promedio de la base de datos de 1,4 µmol g−1 h−1), probablemente restringida por el bajo desarrollo pedogenético en áreas de gran altitud empinadas o pedregosas con amplitud térmica elevada y condiciones frías (el efecto total de AMPERIO SEM fue de -0,2). Una alta disponibilidad de P a partir de la intemperie directa de apatita en suelos jóvenes también podría llevar a una pequeña necesidad de fosfatasas. Las bajas tasas de precipitación en zonas áridas y semiáridas también se asociaron con actividades de fosfatasa muy bajas (promedio de la base de datos de 4,28 µmol g−1 h−1) en suelos que generalmente están agotados en TN44. La disponibilidad de agua es la principal restricción en las zonas áridas, pero las condiciones frías pueden obstaculizar la producción y la descomposición en las zonas boreales. Los suelos de humedales boreales estancados pueden volverse extremadamente ricos en materia orgánica, en los que el P orgánico queda atrapado y, por lo tanto, no está disponible para las plantas y los microbios. Esto explicaría la actividad extremadamente alta de la fosfatasa (promedio de la base de datos de 46,7 µmol g−1 h−1) que se encuentra en algunas turbas45 y también indicaría una limitación más fuerte de P que N en tales condiciones, ya que N todavía se puede canalizar a la producción de enzimas para la adquisición de P. Sin embargo, la actividad puede ser muy baja en áreas boreales con suelos rocosos, bajas tasas de intemperia46 y una limitación de N muy alta.

Dadas las condiciones climáticas de baja emisión de nitrógeno, baja emisión de carbono y corta estación de crecimiento, se espera que la actividad media anual de fosfatasa sea baja en los suelos de los ecosistemas mediterráneos. Sin embargo, estudios realizados en sitios mediterráneos37 han reportado altas actividades, y la actividad media de este bioma fue bastante alta en este estudio (9,97 µmol g−1 h−1). Los ecosistemas mediterráneos tienen una fuerte estacionalidad, y la mayoría de las mediciones se recogieron en primavera u otoño, cuando las temperaturas del suelo y las condiciones del agua son óptimas para la productividad42 y, por lo tanto, la actividad enzimática puede ser superior a la media anual. El contenido enzimático de las capas superiores del suelo puede variar 2 veces entre estaciones en comunidades que sufren de una estacionalidad severa, como las de la cuenca Mediterránea37. Otra hipótesis es que los altos valores de fosfatasa en los suelos de los ecosistemas mediterráneos están relacionados con su bajo contenido de P15, 47, 48, 49. Además, es posible que se requieran más enzimas porque en estos sistemas, la vegetación leñosa esclerófila representa una fracción importante del sotobosque forestal, que requiere más energía para degradarse.

El fósforo ha sido considerado el principal nutriente limitante en ecosistemas tropicales 50, relacionado con sustratos de suelo de bajo P. Nuestro estudio sugiere que la actividad de la fosfatasa en ecosistemas tropicales y subtropicales (el promedio de la base de datos de 8,8 µmol g−1 h−1) depende en gran medida del contenido de TN. Los sitios tropicales y subtropicales de nuestro conjunto de datos tenían valores bajos de TN (promedio de 3.77 g kg-1), como se espera de suelos viejos con elevado contenido mineral y una gran piscina de N en biomasa de rodales. En estos sitios con suelos relativamente pobres, la actividad enzimática más importante ocurre en la capa de basura, promoviendo un ciclo de nutrientes muy rápido y tasas de mineralización rápidas. Además, las condiciones reducidas comunes en algunos bosques tropicales inundados, sin embargo, pueden conducir a la liberación de P no disponible anteriormente por la disolución de óxidos de hierro capaces de unir a P39. Este proceso puede compensarse mediante la formación de fosfato ferroso y una mayor capacidad de sorción de hidróxidos de férro39. Las vías P lábiles en estos entornos están estrechamente asociadas con los ciclos Fe y S.

Los sitios templados tuvieron actividades de fosfatasa más altas (14,4 µmol g−1 h−1). Con frecuencia, estos ecosistemas no están limitados por el agua y suelen tener horizontes de suelo bien desarrollados y un alto contenido de nitrógeno debido a la elevada deposición atmosferica22. Se han notificado actividades similares en los bosques templados de clímax (23,5 y 6).63 µmol g−1 h−1 en horizontes de O y Ah, respectivamente) 51.

Para explorar las diferencias entre los biomas, se han trazado gráficas de residuos parciales a partir de modelos de multirregresión con interacciones que incluyen TN, MAT, MAP y AMP (Figura S3, Tabla S5). Las fosfatasas se relacionaron con TN en sitios templados y tropicales (Figura S3), así como en sitios alpinos y áridos (no se muestra). El efecto de la NT no es el principal factor que explica la variación de la actividad de la fosfatasa en los sitios mediterráneos debido a la propensión de la disponibilidad de agua y la temperatura a restringir el ciclo de nutrientes del sistema.

Actividad de la fosfatasa y envejecimiento del suelo

Nuestros hallazgos identificaron diferencias en la actividad de la fosfatasa asociadas con el grado de envejecimiento del suelo y el desarrollo del ecosistema. En nuestro conjunto de datos, la actividad de la fosfatasa fue más alta en suelos con intemperie intermedia (Fig. 5D). Este patrón es paralelo a los de TN (Fig. 5A), Carbono (F = 61.0, P < 0.0001, Suplemento Fig. 3) y biomasa microbiana (F = 27,5, P < 0,0001, Fig. S2), lo que sugiere una relación entre la actividad enzimática, la biomasa microbiana y el estado de los nutrientes16, 52. Aunque las cronosecuencias y las etapas de envejecimiento no son estrictamente comparables, ambos patrones de cambio comparten tendencias comunes. Las diferencias entre el estado de meteorización bajo y alto son comparables a las diferencias entre suelos jóvenes y viejos descritas en cronosecuencias. Allison et al.53 describieron niveles más altos de N y C a través de etapas más antiguas de una cronosecuencia, pero los niveles de C, N y P disminuyen en la última fase, en los suelos más años53. Sin embargo, el contenido de P del suelo se agota mucho más rápido que el de C, por lo que las relaciones C:P y N:P aumentan constantemente con la edad del suelo53, 54. Peltzer et al.55 resumió los cambios esperados en las propiedades del suelo a lo largo del tiempo, incluido un aumento inicial y una disminución posterior en el contenido de N y C del suelo. La biomasa microbiana aumenta progresivamente en las primeras etapas de la cronosecuencia del suelo de Franz Joseph, hasta convertirse progresivamente en el primer conjunto de fósforo de biomasa total (vegetal y microbiano)9. Esto sugiere una intensa competencia entre las plantas y los microbios saprotróficos por el fósforo del suelo en suelos maduros9. Se ha demostrado una menor actividad de fosfatasa con limitación de N en sitios retrógrados en islas volcánicas56, como en los suelos altamente erosionados de nuestro conjunto de datos, donde un componente muy importante de la actividad enzimática ocurre en la capa de basura antes que en el suelo (Fig. 5D). Es difícil evaluar la contribución relativa de la disponibilidad de nutrientes y las alteraciones en la microbiota del suelo a la tasa de cambio 55. Un cambio de comunidades microbianas de la dominancia bacteriana a la fúngica es común en suelos ácidos N-limitados9, 52, y tal cambio puede convertirse en un importante impulsor de la actividad de la fosfatasa. Además, puede producirse un ciclo de retroalimentación positiva de intensificación de la limitación de nutrientes: concentraciones más bajas de nutrientes alteran las comunidades microbianas, disminuyen la actividad de descomposición e intensifican aún más la limitación de nutrientes.

Los efectos de la actividad de la fosfatasa y la NT en la comunidad y el tipo de bosque

también difirieron significativamente entre las comunidades (Fig. 5B, E). La actividad de la fosfatasa fue consistentemente mayor en los bosques (12,4 µmol g−1 h−1) que en los pastizales (4,83 µmol g−1 h−1) (incluso cuando comparten el estado de erosión del suelo), o en tierras gestionadas o perturbadas (6,72 µmol g−1 h−1). Wardle et al.57 informaron de que el ciclo de nutrientes y la actividad enzimática estaban íntimamente vinculados en la biota por encima y por debajo del suelo. Los pastizales son sistemas compuestos por especies de plantas que cíclan rápidamente los nutrientes, lo que beneficia la dominancia bacteriana (más competitiva en condiciones de alto N)52. El control de la composición de las plantas sobre los descomponedores depende del contexto, pero se espera una mayor proporción de hongos sobre bacterias en los suelos forestales. Los hongos micorrízicos simbióticos radiculares son productores eficientes de fosfatasa58 y ejercen un importante control sobre el consumo de nutrientes59, 60. Esto se debe a la gran superficie que la micorriza desarrolla en contacto con el suelo, interactuando de manera más eficiente con el entorno mineral y orgánico 61. Las abundancias de tipos de micorrizas en el suelo dependen de la distribución de sus especies hospedantes y los suelos de pastizales y bosques exhiben una diversidad diferente de micorriza59, 62, lo que puede contribuir a la producción final de fosfatasa. La coexistencia de diferentes especies de árboles produce una distribución microbiana irregular en los bosques por los efectos «de un solo árbol» 54 en la variabilidad de las comunidades microbianas. Las comunidades del suelo, incluidos los alimentadores de raíces y los organismos de ingeniería del suelo, también determinan los perfiles enzimáticos específicos finales. Un buen ejemplo son las lombrices de tierra epígeas y las termitas, cuyas relaciones mutualistas pueden contribuir a una mayor actividad de fosfatasa 63. Sin embargo, observamos que a pesar de que los suelos de bosques y pastizales muestran diferencias en la capacidad de carga de nutrientes y la productividad primaria, un patrón común entre la NT y la fosfatasa ácida subyace a esas disparidades (Figura S4).

La información de las comunidades forestales reunidas en nuestro conjunto de datos nos permitió identificar diferencias entre suelos de angiospermas y gimnospermas (Fig. 5F). La fosfatasa del suelo fue significativamente mayor en los bosques de angiospermas (14,5 vs 8,2 µmol g−1 h−1) en comparación con los de gimnospermas. Este patrón fue consistente para los biomas mediterráneos y templados, pero no para los sitios tropicales o subtropicales donde la dominancia de angiospermas no permitió esta comparación. Una disparidad entre estas dos clases de árboles sugeriría que en los bosques una proporción significativa de la actividad de la fosfatasa en los suelos puede ser producida por las raíces de las plantas y la micorriza mutualista. Se podría esperar una menor actividad biológica en los suelos de gimnospermas, que están mejor adaptados a condiciones adversas (estrés hídrico en los bosques mediterráneos y temperaturas más bajas en los boreales) en comparación con los bosques de angiospermas. Sin embargo, no identificamos grandes diferencias en las precipitaciones entre ambos grupos de bosques comparados en nuestra base de datos, hecho que sugiere que las diferencias enzimáticas dependen de diferencias biológicas en lugar de climáticas. La mayor actividad de la fosfatasa en el suelo angiospermo puede estar asociada con los valores de TN (Fig. 4C). Algunos estudios destacaron que la baja Eficiencia en el Uso de nitrógeno (NUE) parece ser una desventaja significativa para las plantas de gimnospermas bajo límite de n64 que podría prevenir la exudación de fosfatasa. Las diferencias entre la vida microbiana, las dominancias de micorrizas65 o la estequiometría observadas entre las clases de angiosperma y gimnosperma66 también podrían estar detrás de estas diferencias en la actividad de la fosfatasa. Estudios previos han reportado un mayor contenido de P tisular en las angiospermas que en las gimnospermas66, lo que puede llevar a un mayor requerimiento de fosfatasa y, por lo tanto, a una mayor actividad enzimática. Esta demanda diferencial de P surge como un rasgo biológico importante que podría haber impulsado ambos caminos evolutivos separados.

Implicaciones para predecir los efectos del cambio global en la actividad de la fosfatasa

Muchos de los paisajes y ecosistemas de la Tierra se han visto gravemente perturbados en las últimas décadas. Junto con la gestión local de la tierra, procesos globales como el enriquecimiento de CO2 en la atmósfera o el aumento del nivel del mar están transformando nuestro mundo. Los efectos del cambio climático y ambiental en el futuro sobre el ciclo P del suelo y las actividades enzimáticas son difíciles de predecir, porque las reacciones entre las propiedades químicas del suelo y la vida subterránea y por encima y por debajo del suelo aún no se conocen bien. Los niveles más altos de CO2 atmosférico pueden estimular la síntesis de fosfatasa al cambiar la calidad de la hojarasca y mejorar la productividad microbiana y de las plantas57, 67, de lo que podríamos esperar un cambio más rápido de P. Nuestros datos sugieren que el aumento de las temperaturas podría producir cambios similares (Fig. 4), pero también sugieren que los posibles efectos del CO2 y la temperatura pueden verse limitados por la limitación del agua.

Se prevé una aridificación inminente para la Cuenca Mediterránea, América Central y algunas zonas de América del Sur, África meridional y Australia68. Hay evidencia de que la limitación de agua afectará fuertemente la estequiometría de la materia orgánica del suelo y varios tejidos vegetales. La sequía se ha relacionado con disminuciones de C y P orgánicos solubles debido a una menor biomasa microbiana y actividad 42, un patrón que también se observa en los sitios áridos y semiáridos en nuestro estudio. Durante la sequía se libera más Porg disponible debido a una mayor producción de hojarasca a corto plazo, pero la actividad de P y fosfatasa inorgánica disponible disminuye, lo que lleva a una fuerte limitación de P a mediano y largo plazo43. Además, las retroalimentaciones positivas pueden acelerar la pérdida de P por lixiviación rápida de P soluble durante la re-humectación, por un choque osmótico de microbios o por la lixiviación de agregados de nutrientes30. La creciente escasez de agua y una mayor probabilidad de fenómenos extremos pueden disminuir la actividad de la fosfatasa, induciendo la degradación de algunos ecosistemas y el cambio gradual a comunidades que dependen menos del agua y los nutrientes (por ejemplo, bosques mediterráneos hacia matorrales). Este cambio puede interpretarse como una retroalimentación positiva sobre el cambio climático, porque se captura menos C como biomasa, y el ecosistema puede convertirse en una fuente de CO2. La mayoría de las predicciones de cambio global también explican un aumento de la frecuencia de incendios en varios biomas, como los bosques circumboreales (hasta el 50%)69 o los países mediterráneos70, con importantes repercusiones en el presupuesto C. Varias formas de actividad de P y fosfatasa pueden ser considerablemente más bajas después de un incendio19 y la biomasa microbiana se convierte en el factor principal que explica el estado de P y la recuperación. En el bosque boreal, el fuego podría aumentar la P disponible para las plantas supervivientes y pioneras.

Se prevé que el cambio global traerá un mayor aporte de N debido a la fertilización antropogénica13. Nuestro modelo (Fig. 3) predice que las actividades de fosfatasa serán mayores en los ecosistemas sujetos a la deposición atmosférica de N. La mejora de la disponibilidad de N en el suelo, especialmente en suelos pobres en nutrientes, es una característica común de las especies invasoras, que surgirá como un impulsor emergente del cambio global en todo el mundo. En consecuencia, se espera que algunos sistemas que no sufren estrés hídrico cambien hacia la limitación de P y una mayor actividad de fosfatasa 71.

Nuestros modelos y compilación de literatura sugieren un escenario incierto para los próximos años: se espera que los efectos de niveles más altos de CO2, fertilización con N y temperatura aumenten la actividad de la fosfatasa y la tasa de rotación de Porg en los suelos, pero solo si hay suficiente agua disponible. En otras áreas, la restricción de agua inducirá la limitación de P y una menor actividad de fosfatasa, un efecto que podría agravarse por incendios recurrentes.

Este estudio es el primero hasta la fecha en analizar los patrones globales de actividad de la fosfatasa en el suelo. La NT del suelo es el factor principal que analizamos, explicando los gradientes espaciales de la actividad de la fosfatasa a escala global. Además, se encontró que las temperaturas y precipitaciones más altas estaban asociadas positivamente con la actividad de la fosfatasa. Una parte importante del efecto de la lluvia en la actividad de la fosfatasa fue indirecta, que se produjo a través del efecto de la disponibilidad de agua en el suelo. Donde las condiciones climáticas no son específicamente limitantes ,como los bosques templados y tropicales, el N del suelo surge entre los factores estudiados como el más determinante en la limitación de la actividad de la fosfatasa ácida. Sin embargo, en otros sitios que pueden sufrir limitaciones de temperatura o agua, el principal control de la actividad de la fosfatasa sería ejercido por el clima, como las zonas áridas o mediterráneas. Las interacciones mutualistas entre microbios y plantas pueden garantizar el ciclo de P, pero la fijación química, la liberación y el uso efectivo de la fosfatasa pueden ser un obstáculo para la absorción de P. Las condiciones geoquímicas del suelo desempeñan un papel importante en la determinación de la actividad de la fosfatasa, y pueden ser especialmente importantes en los sistemas tropicales. Este estudio identificó algunas variables globales y regionales asociadas empíricamente con el contenido de fosfatasa del suelo, pero la complejidad e importancia de la cuestión merece una combinación adicional de experimentación y una recopilación más amplia de datos de suelos naturales (especialmente de sitios boreales, alpinos y áridos). Dichos estudios deben incluir un análisis de los diversos pools de P y N, incluyendo P y N microbianos y vegetales para comprender el acoplamiento de los ciclos N y P como un mecanismo que surge de nuestro estudio, por el cual los organismos podrían ser capaces de compensar las perturbaciones antropogénicas en los ciclos geoquímicos. También se requiere una labor futura para determinar los efectos del cambio mundial en los suelos de todo el mundo a fin de elaborar modelos sólidos de cambios en las relaciones estequiométricas para todos los tipos de ecosistemas.